Im Anschluss an die Ereignisse mit den Avengers in New York zieht sich Steve Rogers (Chris Evans) nach Washington zurück. Aber auch dort hat er nach wie vor Probleme, sich an das moderne Leben zu gewöhnen und mit dem hohen Alter oder dem Tod seiner damaligen Freunde zurechtzukommen. Als ein S.H.I.E.L.D.-Agent plötzlich Ziel eines Anschlags wird, bleibt ihm jedoch keine Zeit mehr, der Vergangenheit nachzutrauern. Denn schon bald muss er feststellen, dass dies nur der Beginn eines größeren Plans ist, der die ganze Welt in Gefahr bringen könnte. Steve kehrt als Captain America zurück und versucht mit Hilfe von Agentin Natasha Romanoff (Scarlett Johansson), auch bekannt als Black Widow, die Verschwörung aufzuklären. Zusätzliche Unterstützung erhalten die Beiden von Falcon (Anthony Mackie), der ihnen bei der gefährlichen Mission den Rücken freihält. Die größte Gefahr geht jedoch von dem maskierten Gegner aus, der immer wieder ihren Weg kreuzt und nur als der Winter Soldier (Sebastian Stan) bekannt ist.